Le premier musée a vu le jour dans le donjon du château en 1927. Il s'agissait alors d'un petit musée municipal. Il n'est devenu le musée d'histoire de Saint Maloqu'après la restauration du château par les Monuments historiques en 1950. Il présente l'histoire de la fondation de la cité malouine à travers les siècles, en s'attachant notamment aux grands hommes - intellectuels ou marins – qui y ont participé : Jacques Cartier, Duguay Trouin,...